جیلنهال نخستین حضور خود در دنیای سینما را در سن یازده سالگی، با بازی در فیلم "حقه‌بازان شهر" (۱۹۹۱) تجربه کرد. او در سال‌های بعد، به طور پیوسته در فیلم‌های مختلف، از جمله "میراث مالکوم" (۱۹۹۸) و "بوفالو بیل" (۱۹۹۶) به ایفای نقش پرداخت و به تدریج، تجارب خود را در این زمینه ارتقا داد.
نقطه عطف دوران حرفه‌ای جیلنهال، بازی در فیلم‌های "آسمان اکتبر" (۱۹۹۹) و "دانی دارکو" (۲۰۰۱) بود. در "آسمان اکتبر"، او نقش هومر هیکم، پسر نوجوانی با پشتکار و جاه‌طلب را بازی کرد که مصمم بود با ساختن یک موشک، به رویای خود دست یابد.