جودی فاستر حرفه بازیگری خود را از دو سالگی آغاز کرد. او به مدت چهار سال در تبلیغات تلویزیونی بازی کرد و سرانجام اولین بازی خود را به عنوان بازیگر در سریال تلویزیونی Mayberry R.F.D. (1968) انجام داد. در سال 1975، نقش فاحشه ایریس استینسما در فیلم راننده تاکسی (1976) به جودی پیشنهاد شد. این نقش که برای او نامزدی جایزه اسکار در بخش "بهترین بازیگر نقش مکمل زن" را به همراه داشت، نقطه عطفی در حرفه او بود. در سال 1980، او به عنوان بهترین دانش آموز کلاس خود از کالج لیسه فرانسوی فارغ التحصیل شد و شروع به تحصیل در رشته ادبیات انگلیسی در دانشگاه ییل کرد و در سال 1985 با درجه عالی از آنجا فارغ التحصیل شد. یکی از لحظات غم انگیز زندگی او، 30 مارس 1981 بود، زمانی که جان وارناک هینکلی جونیور تلاش کرد تا رئیس جمهور ایالات متحده، رونالد ریگان، را ترور کند. هینکلی شیفتهی جودی و فیلم راننده تاکسی (۱۹۷۶) بود، فیلمی که در آن تراویس بیکل، با بازی رابرت دنیرو، سعی کرد به پالانتین، نامزد ریاست جمهوری، شلیک کند. با وجود اینکه جودی هرگز درس بازیگری نخوانده بود، قبل از سی سالگی دو جایزه اسکار دریافت کرد. او اولین جایزه خود را برای بازی در نقش سارا توبیاس در فیلم متهم (۱۹۸۸) و دومین جایزه را برای بازی در نقش کلاریس استارلینگ در فیلم سکوت برهها (۱۹۹۱) دریافت کرد.